Die heimatkundliche Sammlung ist in dem um 1500 errichteten ältesten Rathaus Hohenzollerns eingerichtet. Das Gebäude weist größtenteils noch die ursprüngliche Bausubstanz auf und bildet damit das wichtigste Exponat des Museums. Weitere Sammlungsschwerpunkte sind die ur- und frühgeschichtlichen Funde aus den Höhlen der unmittelbaren Umgebung von Veringenstadt sowie alamannische Grabbeigaben aus Sigmaringen-Hedingen. Darüber hinaus werden stadtgeschichtlich bedeutsame Urkunden vom 11. Jahrhundert bis in die Gegenwart gezeigt, darunter auch Zeugnisse vom letzten Hexenprozess vor Ort, der 1680 stattfand und von dem sich das Folterhemd der Angeklagten erhalten hat.