Das Museum thematisiert in seiner heimatkundlichen Abteilung die Geschichte der hoch über dem Bühlertal gelegenen Trutzveste mit ihren gewaltigen Mauern, Türmen und Bastionen sowie dem wuchtigen Renaissance-Schloss. Untergebracht sind die Sammlungen seit 1984 in einem Fachwerkhaus am Ausgang des unterirdischen Wehrgangs neben dem Sixischen Turm. Zu den Ausstellungsstücken gehören neben einem Modell von Vellberg aus der Zeit um 1830 auch Münzfunde und Grenzsteine, ein fränkisches Reitergrab aus dem 7. Jahrhundert n. Chr. sowie Grabungsfunde aus der Mittelsteinzeit und von der Keltensiedlung auf der Stöckenburg. Im ersten Obergeschoss werden Fossilien aus dem in Vellberg vorkommenden Muschelkalk gezeigt, darunter Seelilien und als Glanzstück die Urlurchschädeldecke eines Mastodonsaurus. Die naturkundliche Abteilung wird durch zwei Inszenierungen zur heimatlichen Tierwelt abgerundet.